DOI:

10.37988/1811-153X_2023_3_20

Современные представления о патогенетических факторах развития пародонтита и потенциальных эффектах лиганд-ассоциированной активации рецепторов витамина D: обзор зарубежной литературы

Загрузки

Авторы

  • А.С. Куликов 1, к.м.н., ассистент кафедры стоматологии ФПМК и ДПО
    ORCID ID: 0000-0003-3453-5030, Author ID: 1041678
  • С.И. Жадько 1, д.м.н., профессор, зав. кафедрой ортопедической стоматологии
    Author ID: 846955
  • М.А. Кривенцов 1, д.м.н., доцент, зав. кафедрой патологической анатомии с секционным курсом
    ORCID ID: 0000-0001-5193-4311, Author ID: 751400
  • 1 Крымский федеральный университет им В.И. Вернадского, 295006, Симферополь, Россия

Аннотация

Пародонтит как сложное и многофакторное заболевание с нелинейным характером прогрессирования и диспропорциональным иммунным ответом остается актуальной проблемой в стоматологии, в том числе в направлении поиска новых высокоэффективных методов коррекции и профилактики, включая патогенетически обоснованные подходы модуляции иммунного ответа организма. В обзоре литературы представлены современные ключевые патогенетические звенья и наиболее значимые, вовлеченные в реализацию поражения пародонта клеточные субпопуляции, с соответствующими потенциальными точками приложения лиганд-ассоциированной активации рецепторов витамина D. Имеющиеся в литературе данные указывают на выраженный противовоспалительный вектор эффектов витамина D и его аналогов, характеризующийся подавлением разрушения E-кадгериновых контактов кератиноцитов, индукцией поляризации клеток моноцитарно-макрофагального ряда в сторону противовоспалительного M2-фенотипа, стимуляцией сдвига в балансе Th1/Th2-клеток в сторону T-хелперов 2-го типа, а в балансе Th17/Treg — в сторону регуляторных T-лимфоцитов. Представленные данные ряда клинических исследований и метаанализов указывают на наличие статистически достоверно более низких уровней 25-гидроксивитамина D в крови у пациентов с хроническим пародонтитом по сравнению со здоровыми пациентами контрольных групп, хотя данные исследования характеризуются значительной гетерогенностью и вариабельностью.
Заключение.
Имеющиеся в литературе данные указывают на наличие нескольких ключевых потенциальных точек приложения эффектов лиганд-ассоциированной активации рецепторов витамина D при пародонтите, объединенных общим противовоспалительным вектором иммуномодуляции и затрагивающих систему как неспецифического, так и адаптивного иммунного ответа. Существующие предпосылки диктуют необходимость проведения дополнительных экспериментальных и клинических исследований, направленных на выявление закономерностей изменения иммунной реактивности непосредственно в пародонте в условиях применения витамина D.

Ключевые слова:

пародонтит, патогенез, витамин D, воспаление

Для цитирования

[1]
Куликов А.С., Жадько С.И., Кривенцов М.А. Современные представления о патогенетических факторах развития пародонтита и потенциальных эффектах лиганд-ассоциированной активации рецепторов витамина D: обзор зарубежной литературы. — Клиническая стоматология. — 2023; 26 (3): 20—29. DOI: 10.37988/1811-153X_2023_3_20

Список литературы

  1. Jones G. 100 years of vitamin D: Historical aspects of vitamin D. — Endocr Connect. — 2022; 11 (4): e210594. PMID: 35245207
  2. Cashman K.D., van den Heuvel E.G., Schoemaker R.J., Prévéraud D.P., Macdonald H.M., Arcot J. 25-Hydroxyvitamin D as a biomarker of vitamin D Status and its modeling to inform strategies for prevention of vitamin D deficiency within the population. — Adv Nutr. — 2017; 8 (6): 947—957. PMID: 29141976
  3. Warwick T., Schulz M.H., Günther S., Gilsbach R., Neme A., Carlberg C., Brandes R.P., Seuter S. A hierarchical regulatory network analysis of the vitamin D induced transcriptome reveals novel regulators and complete VDR dependency in monocytes. — Sci Rep. — 2021; 11 (1): 6518. PMID: 33753848
  4. Sassi F., Tamone C., D’Amelio P. Vitamin D: Nutrient, hormone, and immunomodulator. — Nutrients. — 2018; 10 (11): 1656. PMID: 30400332
  5. Amrein K., Scherkl M., Hoffmann M., Neuwersch-Sommeregger S., Köstenberger M., Tmava Berisha A., Martucci G., Pilz S., Malle O. Vitamin D deficiency 2.0: an update on the current status worldwide. — Eur J Clin Nutr. — 2020; 74 (11): 1498—1513. PMID: 31959942
  6. Palacios C., Gonzalez L. Is vitamin D deficiency a major global public health problem? — J Steroid Biochem Mol Biol. — 2014; 144 Pt A: 138—45. PMID: 24239505
  7. Kweder H., Eidi H. Vitamin D deficiency in elderly: Risk factors and drugs impact on vitamin D status. — Avicenna J Med. — 2018; 8 (4): 139—146. PMID: 30319955
  8. Parizadeh S.M., Rezayi M., Jafarzadeh-Esfehani R., Avan A., Ghazizadeh H., Emadzadeh M., Sahebi R., Ferns G.A., Ghayour-Mobarhan M. Association of vitamin D status with liver and kidney disease: A systematic review of clinical trials, and cross-sectional and cohort studies. — Int J Vitam Nutr Res. — 2021; 91 (1—2): 175—187. PMID: 30816821
  9. Wang H., Chen W., Li D., Yin X., Zhang X., Olsen N., Zheng S.G. Vitamin D and Chronic Diseases. — Aging Dis. — 2017; 8 (3): 346—353. PMID: 28580189
  10. Pludowski P., Holick M.F., Pilz S., Wagner C.L., Hollis B.W., Grant W.B., Shoenfeld Y., Lerchbaum E., Llewellyn D.J., Kienreich K., Soni M. Vitamin D effects on musculoskeletal health, immunity, autoimmunity, cardiovascular disease, cancer, fertility, pregnancy, dementia and mortality-a review of recent evidence. — Autoimmun Rev. — 2013; 12 (10): 976—89. PMID: 23542507
  11. Botelho J., Machado V., Proença L., Delgado A.S., Mendes J.J. Vitamin D deficiency and oral health: A comprehensive review. — Nutrients. — 2020; 12 (5): 1471. PMID: 32438644
  12. Al-Jubori S.H., Al-Murad M.A., Al-Mashhadane F.A. Effect of oral vitamin D3 on dental caries: An in-vivo and in-vitro study. — Cureus. — 2022; 14 (5): e25360. PMID: 35761922
  13. Abdulkareem A.A., Al-Taweel F.B., Al-Sharqi A.J.B., Gul S.S., Sha A., Chapple I.L.C. Current concepts in the pathogenesis of periodontitis: from symbiosis to dysbiosis. — J Oral Microbiol. — 2023; 15 (1): 2197779. PMID: 37025387
  14. Trindade D., Carvalho R., Machado V., Chambrone L., Mendes J.J., Botelho J. Prevalence of periodontitis in dentate people between 2011 and 2020: A systematic review and meta-analysis of epidemiological studies. — J Clin Periodontol. — 2023; 50 (5): 604—626. PMID: 36631982
  15. Kassebaum N.J., Bernabé E., Dahiya M., Bhandari B., Murray C.J., Marcenes W. Global burden of severe periodontitis in 1990—2010: a systematic review and meta-regression. — J Dent Res. — 2014; 93 (11): 1045—53. PMID: 25261053
  16. Genco R.J., Borgnakke W.S. Risk factors for periodontal disease. — Periodontol 2000. — 2013; 62 (1): 59—94. PMID: 23574464
  17. Feu D. Orthodontic treatment of periodontal patients: challenges and solutions, from planning to retention. — Dental Press J Orthod. — 2020; 25(6): 79—116. PMID: 33503129
  18. Kosaka T., Ono T., Yoshimuta Y., Kida M., Kikui M., Nokubi T., Maeda Y., Kokubo Y., Watanabe M., Miyamoto Y. The effect of periodontal status and occlusal support on masticatory performance: the Suita study. — J Clin Periodontol. — 2014; 41 (5): 497—503. PMID: 24527750
  19. Lourenço T.G., Heller D., Silva-Boghossian C.M., Cotton S.L., Paster B.J., Colombo A.P. Microbial signature profiles of periodontally healthy and diseased patients. — J Clin Periodontol. — 2014; 41 (11): 1027—36. PMID: 25139407
  20. Pérez-Chaparro P.J., Duarte P.M., Shibli J.A., Montenegro S., Lacerda Heluy S., Figueiredo L.C., Faveri M., Feres M. The current weight of evidence of the microbiologic profile associated with peri-implantitis: A systematic review. — J Periodontol. — 2016; 87 (11): 1295—1304. PMID: 27420109
  21. Feres M., Teles F., Teles R., Figueiredo L.C., Faveri M. The subgingival periodontal microbiota of the aging mouth. — Periodontol 2000. — 2016; 72 (1): 30—53. PMID: 27501490
  22. Van Dyke T.E., Bartold P.M., Reynolds E.C. The nexus between periodontal inflammation and dysbiosis. — Front Immunol. — 2020; 11: 511. PMID: 32296429
  23. Xu X.W., Liu X., Shi C., Sun H.C. Roles of immune cells and mechanisms of immune responses in periodontitis. — Chin J Dent Res. — 2021; 24 (4): 219—230. PMID: 35029093
  24. Elmanfi S., Zhou J., Sintim H.O., Könönen E., Gürsoy M., Gürsoy U.K. Regulation of gingival epithelial cytokine response by bacterial cyclic dinucleotides. — J Oral Microbiol. — 2019; 11 (1): 1538927. PMID: 30598733
  25. Betancur D., Muñoz Grez C., Oñate A. Comparative analysis of cytokine expression in oral keratinocytes and THP-1 macrophages in response to the most prevalent serotypes of Aggregatibacter actinomycetemcomitans. — Microorganisms. — 2021; 9 (3): 622. PMID: 33802988
  26. Song B., Zhang Y.L., Chen L.J., Zhou T., Huang W.K., Zhou X., Shao L.Q. The role of Toll-like receptors in periodontitis. — Oral Dis. — 2017; 23 (2): 168—180. PMID: 26923115
  27. Liu J., Du X., Chen J., Hu L., Chen L. The induction expression of human β-defensins in gingival epithelial cells and fibroblasts. — Arch Oral Biol. — 2013; 58 (10): 1415—21. PMID: 23726315
  28. Kasnak G., Könönen E., Syrjänen S., Gürsoy M., Zeidán-Chuliá F., Firatli E., Gürsoy U.K. NFE2L2/NRF2, OGG1, and cytokine responses of human gingival keratinocytes against oxidative insults of various origin. — Mol Cell Biochem. — 2019; 452 (1—2): 63—70. PMID: 30030777
  29. Saliem S.S., Bede S.Y., Abdulkareem A.A., Abdullah B.H., Milward M.R., Cooper P.R. Gingival tissue samples from periodontitis patients demonstrate epithelial-mesenchymal transition phenotype. — J Periodontal Res. — 2023; 58 (2): 247—255. PMID: 36575609
  30. Oh C., Kim H.J., Kim H.M. Vitamin D maintains E-cadherin intercellular junctions by downregulating MMP-9 production in human gingival keratinocytes treated by TNF-α. — J Periodontal Implant Sci. — 2019; 49 (5): 270—286. PMID: 31681485
  31. Hu L., Bikle D.D., Oda Y. Reciprocal role of vitamin D receptor on β-catenin regulated keratinocyte proliferation and differentiation. — J Steroid Biochem Mol Biol. — 2014; 144 Pt A: 237—41. PMID: 24239508
  32. Itaya S., Oka K., Ogata K., Tamura S., Kira-Tatsuoka M., Fujiwara N., Otsu K., Tsuruga E., Ozaki M., Harada H. Hertwig's epithelial root sheath cells contribute to formation of periodontal ligament through epithelial-mesenchymal transition by TGF-β. — Biomed Res. — 2017; 38 (1): 61—69. PMID: 28239033
  33. Fischer K.D., Agrawal D.K. Vitamin D regulating TGF-β induced epithelial-mesenchymal transition. — Respir Res. — 2014; 15 (1): 146. PMID: 25413472
  34. Ge X., Yuan L., Wei J., Nguyen T., Tang C., Liao W., Li R., Yang F., Zhang F., Zhao B., Du J. Vitamin D/VDR signaling induces miR-27a/b expression in oral lichen planus. — Sci Rep. — 2020; 10 (1): 301. PMID: 31942011
  35. Yuan F.N., Valiyaparambil J., Woods M.C., Tran H., Pant R., Adams J.S., Mallya S.M. Vitamin D signaling regulates oral keratinocyte proliferation in vitro and in vivo. — Int J Oncol. — 2014; 44 (5): 1625—33. PMID: 24626468
  36. Uriarte S.M., Edmisson J.S., Jimenez-Flores E. Human neutrophils and oral microbiota: a constant tug-of-war between a harmonious and a discordant coexistence. — Immunol Rev. — 2016; 273 (1): 282—98. PMID: 27558341
  37. Brostjan C., Oehler R. The role of neutrophil death in chronic inflammation and cancer. — Cell Death Discov. — 2020; 6: 26. PMID: 32351713
  38. Vashishta A., Jimenez-Flores E., Klaes C.K., Tian S., Miralda I., Lamont R.J., Uriarte S.M. Putative periodontal pathogens, Filifactor Alocis and Peptoanaerobacter stomatis, induce differential cytokine and chemokine production by human neutrophils. — Pathogens. — 2019; 8 (2): 59. PMID: 31052371
  39. Olsen I., Hajishengallis G. Major neutrophil functions subverted by Porphyromonas gingivalis. — J Oral Microbiol. — 2016; 8: 30936. PMID: 26993626
  40. Sochalska M., Potempa J. Manipulation of neutrophils by Porphyromonas gingivalis in the development of periodontitis. — Front Cell Infect Microbiol. — 2017; 7: 197. PMID: 28589098
  41. Hajishengallis G., Chavakis T., Hajishengallis E., Lambris J.D. Neutrophil homeostasis and inflammation: novel paradigms from studying periodontitis. — J Leukoc Biol. — 2015; 98 (4): 539—48. PMID: 25548253
  42. Chen L., Eapen M.S., Zosky G.R. Vitamin D both facilitates and attenuates the cellular response to lipopolysaccharide. — Sci Rep. — 2017; 7: 45172. PMID: 28345644
  43. Liao X., Lan Y., Shao R., Liu J., Liang S., Yin Z., Gudmundsson G.H., Bergman P., Wan M. Vitamin D enhances neutrophil generation and function in zebrafish (Danio rerio). — J Innate Immun. — 2022; 14 (3): 229—242. PMID: 34564076
  44. Dauletbaev N., Herscovitch K., Das M., Chen H., Bernier J., Matouk E., Bérubé J., Rousseau S., Lands L.C. Down-regulation of IL-8 by high-dose vitamin D is specific to hyperinflammatory macrophages and involves mechanisms beyond up-regulation of DUSP1. — Br J Pharmacol. — 2015; 172 (19): 4757—71. PMID: 26178144
  45. Song L., Dong G., Guo L., Graves D.T. The function of dendritic cells in modulating the host response. — Mol Oral Microbiol. — 2018; 33 (1): 13—21. PMID: 28845602
  46. Cheng W.C., Hughes F.J., Taams L.S. The presence, function and regulation of IL-17 and Th17 cells in periodontitis. — J Clin Periodontol. — 2014; 41 (6): 541—9. PMID: 24735470
  47. Sharawi H., Heyman O., Mizraji G., Horev Y., Laviv A., Shapira L., Yona S., Hovav A.H., Wilensky A. The prevalence of gingival dendritic cell subsets in periodontal patients. — J Dent Res. — 2021; 100 (12): 1330—1336. PMID: 33899566
  48. Davies L.C., Rosas M., Jenkins S.J., Liao C.T., Scurr M.J., Brombacher F., Fraser D.J., Allen J.E., Jones S.A., Taylor P.R. Distinct bone marrow-derived and tissue-resident macrophage lineages proliferate at key stages during inflammation. — Nat Commun. — 2013; 4: 1886. PMID: 23695680
  49. Liu Y.C., Zou X.B., Chai Y.F., Yao Y.M. Macrophage polarization in inflammatory diseases. — Int J Biol Sci. — 2014; 10 (5): 520—9. PMID: 24910531
  50. Yin L., Li X., Hou J. Macrophages in periodontitis: A dynamic shift between tissue destruction and repair. — Jpn Dent Sci Rev. — 2022; 58: 336—347. PMID: 36340583
  51. Marwick J.A., Mills R., Kay O., Michail K., Stephen J., Rossi A.G., Dransfield I., Hirani N. Neutrophils induce macrophage anti-inflammatory reprogramming by suppressing NF-κB activation. — Cell Death Dis. — 2018; 9 (6): 665. PMID: 29867198
  52. Papadopoulos G., Shaik-Dasthagirisaheb Y.B., Huang N., Viglianti G.A., Henderson A.J., Kantarci A., Gibson F.C. 3rd Immunologic environment influences macrophage response to Porphyromonas gingivalis. — Mol Oral Microbiol. — 2017; 32 (3): 250—261. PMID: 27346827
  53. Nygaard R.H., Nielsen M.C., Antonsen K.W., Højskov C.S., Sørensen B.S., Møller H.J. Metabolism of 25-Hydroxy-Vitamin D in Human Macrophages Is Highly Dependent on Macrophage Polarization. — Int J Mol Sci. — 2022; 23 (18): 10943. PMID: 36142855
  54. Kundu R., Chain B.M., Coussens A.K., Khoo B., Noursadeghi M. Regulation of CYP27B1 and CYP24A1 hydroxylases limits cell-autonomous activation of vitamin D in dendritic cells. — Eur J Immunol. — 2014; 44 (6): 1781—90. PMID: 24643654
  55. Ferreira G.B., Overbergh L., Verstuyf A., Mathieu C. 1α,25-Dihydroxyvitamin D3 and its analogs as modulators of human dendritic cells: a comparison dose-titration study. — J Steroid Biochem Mol Biol. — 2013; 136: 160—5. PMID: 23098690
  56. Liu C.Y., Zhang Z.H., Yang H.F., Xu H., Cheng F.F., Xu J.Z. Effect of vitamin D3 on maturation and antigen-presenting function of dendritic cells treated with Mycobacterium tuberculosis. — Asian Pac J Trop Med. — 2016; 9 (1): 54—7. PMID: 26851787
  57. Cantorna M.T., Snyder L., Lin Y.D., Yang L. Vitamin D and 1,25(OH)2D regulation of T cells. — Nutrients. — 2015; 7 (4): 3011—21. PMID: 25912039
  58. Saul L., Mair I., Ivens A., Brown P., Samuel K., Campbell J.D.M., Soong D.Y., Kamenjarin N., Mellanby R.J. 1,25-Dihydroxyvitamin D (3) restrains CD4 (+) T cell priming ability of CD11c (+) Dendritic Cells by Upregulating Expression of CD31. — Front Immunol. — 2019; 10: 600. PMID: 30984180
  59. Liang S., Cai J., Li Y., Yang R. 1,25-Dihydroxy-vitamin D3 induces macrophage polarization to M2 by upregulating T-cell Ig-mucin-3 expression. — Mol Med Rep. — 2019; 19 (5): 3707—3713. PMID: 30896850
  60. Lopez D.V., Al-Jaberi F.A.H., Woetmann A., Ødum N., Bonefeld C.M., Kongsbak-Wismann M., Geisler C. Macrophages control the bioavailability of vitamin D and vitamin D-regulated T cell responses. — Front Immunol. — 2021; 12: 722806. PMID: 34621269
  61. Fernandez G.J., Ramírez-Mejía J.M., Urcuqui-Inchima S. Vitamin D boosts immune response of macrophages through a regulatory network of microRNAs and mRNAs. — J Nutr Biochem. — 2022; 109: 109105. PMID: 35858666
  62. Zhang Y., Leung D.Y., Richers B.N., Liu Y., Remigio L.K., Riches D.W., Goleva E. Vitamin D inhibits monocyte/macrophage proinflammatory cytokine production by targeting MAPK phosphatase-1. — J Immunol. — 2012; 188 (5): 2127—35. PMID: 22301548
  63. Izumi S., Yoshinaga Y., Nakamura H., Takamori A., Takamori Y., Ukai T., Shiraishi C., Hara Y. A histopathologic study of the controlling role of T cells on experimental periodontitis in rats. — J Dent Sci. — 2018; 13 (2): 87—96. PMID: 30895102
  64. Huang N., Dong H., Luo Y., Shao B. Th17 Cells in periodontitis and its regulation by A20. — Front Immunol. — 2021; 12: 742925. PMID: 34557201
  65. Bunte K., Beikler T. Th17 Cells and the IL-23/IL-17 Axis in the pathogenesis of periodontitis and immune-mediated inflammatory diseases. — Int J Mol Sci. — 2019; 20 (14): 3394. PMID: 31295952
  66. Yang G., Xia Y., Ren W. Glutamine metabolism in Th17/Treg cell fate: applications in Th17 cell-associated diseases. — Sci China Life Sci. — 2021; 64 (2): 221—233. PMID: 32671630
  67. Suárez L.J., Vargas D.E., Rodríguez A., Arce R.M., Roa N.S. Systemic Th17 response in the presence of periodontal inflammation. — J Appl Oral Sci. — 2020; 28: e20190490. PMID: 32267379
  68. Alvarez C., Rojas C., Rojas L., Cafferata E.A., Monasterio G., Vernal R. Regulatory T lymphocytes in periodontitis: A translational view. — Mediators Inflamm. — 2018; 2018: 7806912. PMID: 29805313
  69. Li W., Zhang Z., Wang Z.M. Differential immune cell infiltrations between healthy periodontal and chronic periodontitis tissues. — BMC Oral Health. — 2020; 20 (1): 293. PMID: 33109155
  70. Arora J., Wang J., Weaver V., Zhang Y., Cantorna M.T. Novel insight into the role of the vitamin D receptor in the development and function of the immune system. — J Steroid Biochem Mol Biol. — 2022; 219: 106084. PMID: 35202799
  71. Sloka S., Silva C., Wang J., Yong V.W. Predominance of Th2 polarization by vitamin D through a STAT6-dependent mechanism. — J Neuroinflammation. — 2011; 8: 56. PMID: 21605467
  72. Fisher S.A., Rahimzadeh M., Brierley C., Gration B., Doree C., Kimber C.E., Plaza Cajide A., Lamikanra A.A., Roberts D.J. The role of vitamin D in increasing circulating T regulatory cell numbers and modulating T regulatory cell phenotypes in patients with inflammatory disease or in healthy volunteers: A systematic review. — PLoS One. — 2019; 14 (9): e0222313. PMID: 31550254
  73. Švajger U., Rožman P.J. Synergistic effects of interferon-γ and vitamin D (3) signaling in induction of ILT-3highPDL-1high tolerogenic dendritic cells. — Front Immunol. — 2019; 10: 2627. PMID: 31798578
  74. Minton K. Vitamin D shuts down T cell-mediated inflammation. — Nat Rev Immunol. — 2022; 22 (1): 1. PMID: 34799725
  75. Hafkamp F.M.J., Taanman-Kueter E.W.M., van Capel T.M.M., Kormelink T.G., de Jong E.C. Vitamin D3 priming of dendritic cells shifts human neutrophil-dependent Th17 cell development to regulatory T cells. — Front Immunol. — 2022; 13: 872665. PMID: 35874744
  76. Rodríguez-Archilla A., Mohamed-El-Founti N. Association of periodontitis with vitamin D and calcium levels: a meta-analysis. — Iberoamerican Journal of Medicine. — 2023; 5 (1): 36—45. DOI: 10.53986/ibjm.2023.0003
  77. Machado V., Lobo S., Proença L., Mendes J.J., Botelho J. Vitamin D and periodontitis: A systematic review and meta-analysis. — Nutrients. — 2020; 12 (8): 2177. PMID: 32708032
  78. Nascimento G.G., Leite F.R.M., Gonzalez-Chica D.A., Peres K.G., Peres M.A. Dietary vitamin D and calcium and periodontitis: A population-based study. — Front Nutr. — 2022; 9: 1016763. PMID: 36618706

Загрузки

Поступила

30.05.2023

Принята

25.07.2023

Опубликовано

24.09.2023